在1970年代，日本海自獲得了兩艘榛名級直昇機驅逐艦，使其海軍的立體反潛能力有了飛躍的成長。在1970年，日本防衛廳長官中曾根康弘（後來出任首相）提出了「航路帶」的構想，從日本本土南端到北緯20度的尖閣群島（釣魚台）、沖之鳥島、南鳥島的海域範圍內，畫出東、西兩條海上航路，這就是日後日本「防衛海上生命線」構想的起源。為了守護這個 面積廣達78萬平方公里的「航路帶」，防衛廳 遂在第四期防衛力整建計畫（1972~1976年）提出了領導直昇機驅逐艦(Leader Destoryer Helicopter Carrier，DLH)的方案，建造兩艘 基準排水量8700ton、主機功率120000軸馬力、可搭載六架直昇機（其中四架處於備便狀態）的艦艇，並配備韃靼區域防空飛彈、燃氣渦輪 主機等先進裝備，可作為艦隊反潛於防空中樞，這與義大利的維特里歐.文內托號(MM Vittorio Veneto)頗為類似。

不過，美國海軍 在1970年前後也針對專用搭載直昇機的小型母艦進行研究（這個研究就是美國海軍內部在1972年1月推出的「制海艦」（SCS）的前身），欲隨時保有一架直昇機在海域上空 值勤，整個反潛直昇機隊規模至少要有六架，這意味著一艘搭載六架直昇機的DLH只有隨時保持一架直昇機在空值勤的能力，遠不及原先設想的四架，根本難以有效捍衛面積廣大的「航路帶」。正因為不切實際，DLH計畫首先縮減為只造一艘 ，規模縮減到基準排水量8300噸、主機功率100000馬力，隨後又因為1973年以阿贖罪日戰爭引發的石油危機以及隨之而來的全球性經濟不景氣，日本國家經費緊縮， 昂貴且風險較高的DLH遂遭到全盤放棄。取消DLH後，日本海自退而求其次，建造兩艘改良自榛名級的直昇機驅逐艦，這就是白根級，都由石川島播磨東京廠建造，於1980年代初期服役。相較於兩艘榛名級都採用以往著名的日本海軍戰鬥艦艦名，兩艘白根級(白根、鞍馬)採用的雖然也是山名，但都沒有類似的淵源。

白根級的基本設計延續自榛名級，艦體、裝備的佈局差不多，都擁有位於艦體中央的集中式大型上層結構以及能操作三架大型反潛直昇機的機庫、艦尾甲板，裝備的配置也與榛名級十分類似 ，動力系統則與榛名級二號艦比叡號（DDH-142）相同（該艦同由石川島播磨東京廠建造）。白根級的艦體比榛名級 長6m， 基準排水量增加到5200噸；艦體延長主要是因為白根級增加更多電子設備以及近程防空系統，包含海麻雀防空飛彈系統的發射器、射控指揮儀以及MK-15方陣近迫武器系統等（首艦白根號剛服役時還沒裝設MK-15近防系統，之後才補裝；二號艦鞍馬服役之初就裝備MK-15），這些裝備主要部署在艦體中段，而這個部位也是白根級與榛名級設計差異較大的地方。兩者外觀上最大的不同，在於榛名級採用單一的大型煙囪，白根級則擁有兩個。此外， 由於需要空間容納更多指管通情設施，白根級的艦橋較榛名級高了一級，上層結構有四層甲板（榛名級為三層）。白根級也設有貴賓室，經常在海自觀艦式擔任旗艦。

雖然基本設計與直昇機操作能力與榛名級相差不大，但拜科技進步之賜，白根級能使用更先進的裝備，特別是對於榛名級的弱點──自動化程度以及資料傳輸/處理能力進行了大幅度的提升 。事實上，白根級堪稱日本海自第一種擁有完整現代化指管通情與作戰系統的艦艇。白根級完工時便擁有OYQ-3艦載戰鬥系統，被稱為戰術資料處理系統(Tactical Data Processing System，TPDS)，係以太刀風級的OYQ-1B/2B戰鬥系統為基礎發展而來，主要變更是增加反潛指揮的功能。OYQ-3的核心為兩具CP-642B(USQ-20)主電腦，此外還有九具負責協助執行武器管制(含反潛直昇機)的UYK-20中型電腦，並採用UYA-4單色顯控台，整合了 能即時交換數位情資的Link-11/14資料鏈系統；OYQ-3底下有日本自行整合開發的TDS-2-2目標指示裝置（Target Designation System，TDS），使用UYK-20電腦作為計算單元。在1977至1979年，海上自衛隊陸續以較新的HSS-2B改良海王型反潛直昇機（相當於美軍SH-3H）取代早期的HSS-2A（相當於美軍SH-3A）後，白根級也追加了反潛直昇機資料鏈，HSS-2B的HSA-117戰術資料顯示系統可透過機上的AKT-22J音響信號發送系統，將聲納浮標信號傳回艦上，再由艦上的OQA-201A信號處理器（美國SQR-17的日本版）進行處理。如同榛明級，白根級一開始也配備從加拿大引進的捕獸器（Bear trap）輔助降落系統來搭配海王式直昇機，日後海自換裝SH-60J反潛直昇機時就轉換成美製RAST輔助降落系統（基本上是加拿大捕獸器系統授權美國生產的版本，兩者結構和操作程序大同小異）。

白根級是日本海軍第一種在完工之初就擁有Link-11資料鍊系統、海麻雀防空飛彈與MK-15方陣近迫武器系統的艦艇，榛名級則是到FRAM改良時才追加上述裝備以及自動化的艦載戰鬥系統。此外，白根級的電子系統也較榛名級更加更先進，例如以OPS-12 三維對空搜索雷達取代榛名級的OPS-11 2D對空雷達 。由日本電子（NEC）生產的OPS-12衍生自該公司先前為航空自衛隊研發的陸基J/FPS-2對空警戒雷達，這是一種與美國SPS-52類似的頻率掃描雷達，發射機由行波管（TWT）、正交場放大器（CFA）等構成，採用S頻操作，探測距離約112km。此外，白根級一開始就裝備日本國產的OPS-28平面搜索雷達、NOPN-11導航雷達、NOLQ-1整合式電子戰系統（ECM/ESM，詳見太刀風級飛彈驅逐艦）、OLR-9B飛彈警告器。 白根級的聲納系統也比榛名級先進，包含國產OQS-101低頻率聲納（又稱為75式探信儀）、SQR-18A被動式拖曳陣列聲納、SQS-35可變深度聲納(VDS)、與反潛直昇機聯繫的OQA-201聲納浮標信號處理器和SFC-6水下射控系統。

白根級以較為先進的北約海麻雀（NSSM）Block 1取代榛名級的BPDMS系統，不過仍沿用過去BPDMS的MK-25八聯裝發射器；這是因為日本在1977年正式決定引進AIM-7F供航空自衛隊的F-15J使用，同時也一併用於當時規劃中的白根級直昇機驅逐艦上 ；射控系統方面，原本海自打算在白根級上配備日本1970年起開始研發的「小型射撃指揮装置」（日後定型成為FCS-2-12），但由於遇到技術困難、進度落後，日本海自遂選擇從荷蘭 信號（HAS）引進WM-25射控系統來搭配海麻雀防空飛彈。由於當時北約海麻雀計畫室並未推出AIM-7F的折疊彈翼艦載版（NSSM Block 1與配套的RIM-7H飛彈才剛在1972年服役），海自想直接使用戰機掛載的AIM-7F（不能折疊彈翼），於是只能繼續使用體積龐大的MK-25發射器。白根級的MK-25發射器是美國企業號航空母艦在1979年大修時拆除的剩餘物資，當時企業號將BPDMS換成MK-56型NSSM Block 1，以輕量化的MK-29發射器取代MK-25。白根級的WM-25整合一具組合式搜索/追蹤天線組（CAS）與兩具Type-72-1A照明雷達（日本版STIR），CAS天線的蛋型雷達罩安裝於後桅杆頂部，而兩具Type-72-1A照明雷達則以階梯方式縱列於艦橋頂部。在1987至1989年，白根級進行了FRAM改良計畫，OYQ-3系統中的UYK-20電腦以及UYA-4顯控台分別被新型UYK-44電腦以及UYQ-21彩色顯空台取代，此外以更先進的RIM-7M海麻雀防空飛彈取代原本的AIM-7F。 在2003至2004年的翻修作業中，兩艘白根級將WM-25射控系統拆除，換成日本國產FCS-2-12射控雷達系統（拆自兩艘除役的高月級，DD-164、165） ，並以輕型的MK-29 IPDMS八聯裝海麻雀飛彈發射器取代原本的MK-25。

白根號服役後，編入第一護衛群第51護衛隊（原本由兩艘榛名級領銜），並取代了榛名號的地位；而隨後服役的鞍馬號則與榛名號新組成的第二護衛群第52護衛隊，至此第一、第二護衛隊群都轉型為擁有八艘艦艇、六架反潛直昇機的「八六護衛群」，這是日本海自第一種專職反潛獵殺戰鬥群編組。從1980年代後半起，日本海自開始將四個護衛隊群轉型為「八八護衛群」（八架反潛直昇機與八艘艦艇），白根、鞍馬號就分別 擔任海自第一、第二護衛隊群旗艦。

在1982年，白根號服役與兩艘海自太刀風級飛彈驅逐艦參加當年的環太平洋協同作戰演習，此時這三艦都裝備現代化的情報處理裝置和資料鏈，比起1980年比叡號（DDH-141）與天津風號（DDG-168）參演的情況好多了。1980年代以來，白根級與榛名級曾多次率領海自艦隊參與環太平洋地區聯合演習， 其反潛直昇機在演習中多次擊敗扮演假想敵的美軍核能潛艦，使美軍對日本海自的反潛能力大為肯定，並認為如果環太平洋演習少了日本海自的參與，其價值將大大減低。根據日本防衛廳於2000年12月公布「新中期防衛力整備計畫」，日本在2004與2006年度各建造一艘標準排水量高達13500ton的16DDH大型直昇機驅逐艦 （日向級），分別在2009至2011年取代兩艘榛名級。

在2009年9月1日日本防衛省公布2010年度（平成22年度）防衛預算中，編列一艘大型直昇機驅逐艦（22DDH）的經費，完工後用來取代白根號；而防衛省也預定在2012年度 （平成24年度）編列一艘同型的24DDH的預算，以取代鞍馬號。22DDH型是日向級的放大修改版，標準排水量高達19500噸，能攜帶14架直昇機，並能裝運車輛與部隊， 這將使海自一向以反潛作戰為核心的DDH轉型成具備多種投射能力的母艦。

白根號在2007年12月14日失火時的照片。

在2007年12月14日深夜，停泊在橫需賀的白根號因電線短路等因素發生火災，戰情室以及附近的艙室遭到燒毀，火勢花了八小時才撲滅，共有6人受傷 ；起火來源是戰鬥指揮室內一個未經允許而接上的家電用品（一個小型電冰箱）過熱所致。由於戰情室內所有複雜昂貴的指管通情系統都付之一炬，其中多數裝備都已經停產，日方粗估修復需要花費300億日圓與兩年時間，對於這一艘進入服役末期的老艦而言並不划算。因此， 許多人推測白根號可能就此除役，並憂心這將打亂日本原訂的直昇機驅逐艦汰換計畫（原本日本打算先建造兩艘日向級直昇機母艦來取代艦齡較高的兩艘榛名級，但由於白根號的意外失火，導致原本優先取代榛名號的日向號（DDH-181）勢必得用來取代白根號，使得榛名級的汰換受到耽誤 ）。不過基於現實需求，日本海自還是整修了白根號，戰情室內的裝備（主要是UYQ-6-2B作戰系統）由即將除役的榛名號直昇機驅逐艦移植過來，並修繕了艦體結構；白根號回復現役後，在2009年調往第三護衛群擔任旗艦，接替除役的榛名號（DDH-141）；而第一護衛群的新旗艦，則是在2009年3月18日成軍的日向號（DDH-181）直昇機驅逐艦。

（上與下）2009年10月27日晚間近8時，鞍馬號在關門海峽與一艘韓國貨輪發生撞船事故，艦首受損起火。

（上與下）2009年10月27日夜裡發生撞船事故的鞍馬號，艦首因碰撞擠壓而嚴重毀損變形。

在2009年10月27日晚間7時56分，剛剛結束2009年度海自關艦式活動的鞍馬號在返回佐世保基地途中，於關門海峽（北九州與本州山口縣之間的海峽）的關門橋附近海域與一艘韓國貨輪 發生撞船事故，鞍馬號艦首毀損並起火燃燒，火勢在晚間10時30分左右撲滅，鞍馬號上總共有六人受到輕傷。 隨後鞍馬號的修復工作由三菱重工長崎廠負責，從2010年2月初展開，6月9日完成，耗資約9億4000萬日圓。

2015年3月25日，白根號在舞鶴舉行除役典禮，由橫須賀調來的日向號（DDH-181）接替第三護衛群旗艦。 在2017年3月22日，鞍馬號除役（最終配屬於第二護衛群）。 在2016年，已經除役的白根號被用來作為日本新開發的XASM-3空射超音速反艦飛彈的實彈射擊靶艦。在2017年3月下旬，日本方面出現了白根號的艦體被當作靶艦、漆上白色網格標示的畫面，從8月起就陸續出現白根號艦體側面出現被擊中過的痕跡，顯然是XASM-3測試彈（未帶戰鬥部）；在8月初，日本防衛省也公布一架F-2支援戰鬥機發射XASM-3飛彈的視頻。

2017年9月7日白根號靶艦被拖回港內的照片，艦體側面白色網格標示的預定命中區域

早已有多處被命中的痕跡，最新擊中的部位（標號15以後）被帆布照起。